Nhà thờ giáo xứ Bruton, nơi thờ cúng chính thức của thủ phủ cũ của Virginia tại Williamsburg, vẫn là một trong những đại diện đầy tham vọng nhất của tiểu bang về kiến trúc nhà thờ thuộc địa. Nó được xây dựng vào năm 1711-15 để thay thế cho công trình trước đó ở gần đó. Hội đồng đã bỏ phiếu đóng góp một phần chi phí vì các thành viên của Hội đồng thường xuyên đến cầu nguyện tại đó trong thời gian họp. Thiết kế này được công nhận là của Thống đốc Alexander Spotswood, người đã kêu gọi xây dựng một tòa nhà hình chữ thập, tòa nhà đầu tiên của thuộc địa. Người xây dựng là James Morris. Nhà thờ được mở rộng vào 1752 và tòa tháp, với tháp chuông hai tầng, được Benjamin Powell thêm vào 1769 . Việc dời thủ đô về Richmond đã chấm dứt vai trò là nhà thờ hàng đầu của Virginia của Giáo xứ Bruton và mở ra một thời kỳ trì trệ kéo dài. Nội thất được sắp xếp lại vào thế kỷ 19nhưng được phục hồi vào 1905. Một cuộc trùng tu hoàn thiện hơn cho Nhà thờ Giáo xứ Bruton đã được thực hiện vào năm 1939 dưới sự chỉ đạo của các kiến trúc sư thuộc địa Williamsburg.