Được xây dựng từ 1921 đến 1923, Trường trung học John Handley tọa lạc trên khu đất rộng 40mẫu Anh tại thành phố Winchester. Thẩm phán John Handley sinh ra tại Enniscorthy, Quận Wexford, Ireland. Ông đã di cư đến Hoa Kỳ vào năm 1850. Sau khi lấy bằng luật tại Đại học Columbia, ông đã phát triển tình bạn thân thiết với cư dân Winchester James Jifkins và thường xuyên đến thăm thị trấn. Mặc dù cuối cùng ông đã mua một số khu đất lớn trong khu vực, ông chưa bao giờ là cư dân của Winchester hoặc Quận Frederick xung quanh. Sau khi Thẩm phán Handley qua đời vào 1895, thị trấn đã nhận được $250,000 từ bất động sản của ông để xây dựng một thư viện và ngôi trường này. Trường trung học Handley không phải là trường tư thục, mà được thiết kế bởi kiến trúc sư Walter R. McCornack đến từ Cleveland, Ohio. McCornack, nổi tiếng với các thiết kế trường học ở vùng Đông Bắc và Trung Đại Tây Dương, sau này trở thành hiệu trưởng Trường Kiến trúc tại MIT vào 1939. Vị trí của khuôn viên và tòa nhà theo phong cách Phục hưng Tân cổ điển là thiết kế của anh em nhà Olmsted ở Brookline, Massachusetts. Mẫu đơn đề cử vào Sổ đăng ký quốc gia của Trường trung học John Handley được học sinh lớp 11 (lớp 1999) của trường chuẩn bị với sự hỗ trợ của nhân viên Sở Tài nguyên Lịch sử. Những nỗ lực của sinh viên là một phần trong lễ kỷ niệm 75năm thành lập trường.